天生的方向感——鳥類的指南針是怎么工作的？

天生的方向感——鳥類的指南針是怎么工作的？

從“木落雁南度，北風(fēng)江上寒”到“萬(wàn)里人南去，三春雁北飛”，鴻雁南渡北歸的身影穿梭于千年前的詩(shī)詞文脈里，是古人對(duì)候鳥長(zhǎng)距離遷徙的描述與驚嘆；無論是漢代蘇武牧羊中鴻雁傳書的典故，還是唐代張九齡宰相飛鴿傳信的軼事，都反映出鳥類在另一種歸巢任務(wù)中同樣精準(zhǔn)的定向能力。

其實(shí)，強(qiáng)大的定向?qū)Ш侥芰Σ恢灰娪诖笱愫网澴樱窃S多鳥類都具備的特質(zhì)：每年，數(shù)十億只小型鳴禽離開北極和溫帶繁殖區(qū)，跨越數(shù)千公里的距離在熱帶和亞熱帶地區(qū)越冬。鳥類當(dāng)中不乏卓越的遠(yuǎn)航者：斑尾塍鷸 （Limosa lapponica）從阿拉斯加飛往新西蘭的旅程持續(xù) 7-9 天，從不停歇；北極燕鷗 （Sterna paradisaea） 在北極附近繁殖，在南極附近越冬，其航程跨越整個(gè)星球；還有海鷗，它們每年飛行超過十萬(wàn)公里，只為返回浩瀚海洋中的小島繁衍生息[1]……從古至今，無論個(gè)例還是廣例，無不展現(xiàn)著鳥類導(dǎo)航能力的強(qiáng)大。

圖一 斑尾塍鷸 （Limosa lapponica）

圖二 北極燕鷗 （Sterna paradisaea）
圖源網(wǎng)絡(luò)

面對(duì)如此強(qiáng)大的定位能力，人類固有的優(yōu)越感蕩然無存。同樣是脊椎動(dòng)物，共享同樣的視聽覺感受機(jī)制，甚至擁有不及人類拳頭大小的腦，鳥類天生的方向感究竟從何而來？除了更高分辨率的常規(guī)感知之外，唯一可能的理由，就是它們具備人類不配備的特殊感覺系統(tǒng)。

那么，到底是什么特殊的地球物理量蘊(yùn)含著精度極高的位置和方向信息，服務(wù)于鳥類的遠(yuǎn)程飛行？經(jīng)過數(shù)個(gè)世紀(jì)的研究，科學(xué)家最終把目光鎖定在一類特殊的物理量——地磁場(chǎng)——之上。

地磁場(chǎng)是地球表面及近地空間中存在的天然磁場(chǎng)。如圖，磁場(chǎng)的強(qiáng)度由磁力線的疏密表征，在兩極地區(qū)最大，在赤道地區(qū)最小。磁場(chǎng)形狀類似條形磁鐵的偶極子場(chǎng)，磁場(chǎng)的方向可以由磁力線方向表示，從南半球出發(fā)，跨越地球表面，在北半球重新進(jìn)入地球內(nèi)部。磁力線和地球之間形成的傾角隨緯度而變化——在磁赤道處，磁力線平行于地球表面，傾角為 0°；從磁赤道向兩側(cè)，傾角逐漸陡峭，磁極處磁力線直接向下指向地球，傾角為 90°[2]。場(chǎng)強(qiáng)和傾角均可以編碼位置信息——由于不同區(qū)域的磁場(chǎng)強(qiáng)度存在差異，因此前者可起到“地圖”的作用；后者則攜帶方向信息作為“指南針”。

圖三 地球磁場(chǎng)[2]

對(duì)于鳥類利用磁場(chǎng)導(dǎo)航的可能性早在19世紀(jì)就被提出和討論。在Alexander von Middendorf關(guān)于俄羅斯鳥類的論文中指出：“......候鳥驚人的一心一意——不顧風(fēng)和天氣，不顧黑夜和霧——可能是因?yàn)榧仪菘偸侵来艠O的方向，因此也知道如何準(zhǔn)確地保持它的方向”[3]。

動(dòng)物感知地磁場(chǎng)能力的存在這一觀點(diǎn)具有革命性意義，但直到20世紀(jì)中期才具備充分的技術(shù)條件加以檢驗(yàn)。20世紀(jì)50年代，通過外加亥姆霍茲線圈干擾定向遷徙的行為學(xué)實(shí)驗(yàn)，科學(xué)家首先證明了一種夜間遷徙的鳴禽，歐洲知更鳥（Erithacus rubecula），具備磁場(chǎng)導(dǎo)航的能力[4]。

在隨后的幾十年里，絕大部分鳥類的磁場(chǎng)導(dǎo)航能力都得到了驗(yàn)證；有意思的一點(diǎn)是，鳥類磁定向系統(tǒng)需要依賴光照發(fā)揮作用：在可透弱光的木箱中長(zhǎng)距離運(yùn)輸鴿子，隨后記錄其歸巢方向選擇，發(fā)現(xiàn)當(dāng)在木箱周圍施加隨機(jī)干擾磁場(chǎng)時(shí)，鴿子的確完全失去了定位能力；而將箱子完全隔絕光照，也能起到與干擾磁場(chǎng)一致的效果，證明鴿子的磁定向能力依賴于光照的存在，即使是很弱的光強(qiáng)[5]。

磁感受依賴光照的特殊性質(zhì)，意味著鳥類似乎能“看”到磁場(chǎng)；換言之，視覺系統(tǒng)與磁場(chǎng)感知密切相關(guān)。然而，磁場(chǎng)信息是如何經(jīng)歷一系列物理化學(xué)變化轉(zhuǎn)化為神經(jīng)信號(hào)的？近一個(gè)世紀(jì)以來，經(jīng)過無數(shù)的假設(shè)與檢驗(yàn)，鳥類磁感覺的神秘面紗正在被一點(diǎn)點(diǎn)揭開。

目前領(lǐng)域內(nèi)主流的觀點(diǎn)認(rèn)為，磁場(chǎng)的強(qiáng)度和方向分別被兩個(gè)正交的感覺系統(tǒng)編碼：前者會(huì)通過激活鳥類頭部含有磁鐵礦晶體的感受器細(xì)胞，使鳥類感知磁場(chǎng)強(qiáng)度進(jìn)而得出位置信息，與光照關(guān)聯(lián)不大；后者則通過視覺系統(tǒng)起作用，以一種奇妙而罕見的自由基對(duì)機(jī)制影響視網(wǎng)膜上的化學(xué)反應(yīng)方向，最終使鳥類得以感知磁場(chǎng)方向。在此我們將主要探討后一種機(jī)制——鳥類是如何“看”到磁場(chǎng)方向的？

自由基對(duì)參與鳥類磁場(chǎng)感知的理論可以追溯到 1978 年，Schulten 等提出磁敏感光化學(xué)轉(zhuǎn)變的假說，自由基對(duì)作為反應(yīng)中間體，化學(xué)反應(yīng)產(chǎn)物的產(chǎn)率取決于地磁場(chǎng)相對(duì)于反應(yīng)物分子的方向[6]。

乍一看，這種理論幾乎難以置信：在生理?xiàng)l件下，地球磁場(chǎng)（30-65 μT）與單個(gè)分子的相互作用比其熱能k B T小一百萬(wàn)倍以上，很難對(duì)熱化學(xué)反應(yīng)動(dòng)力學(xué)或熱力學(xué)產(chǎn)生影響。然而，不妨設(shè)想這樣一個(gè)場(chǎng)景：有一個(gè)沉重的石塊，蒼蠅是否能夠通過撞擊來使其傾倒？答案顯然是否定的。但是，如果先給予一定的能量，使石頭僅靠一條棱保持平衡。此時(shí)即使蒼蠅撞擊傳遞的能量很小，也足以導(dǎo)致塊落到右側(cè)而不是左側(cè)。

圖四 自由基對(duì)機(jī)制的類比模型[7]

在化學(xué)反應(yīng)熱力學(xué)系統(tǒng)中，平衡態(tài)均處于能量谷，不同之處在于前者是穩(wěn)定平衡，位于能量最低的谷；后者則屬于不穩(wěn)定平衡，能量谷的相對(duì)值高于反應(yīng)物和產(chǎn)物，微小的擾動(dòng)即可使系統(tǒng)偏離本來狀態(tài)，跌至能量更低的另一個(gè)谷。自由基對(duì)機(jī)制就是利用非平衡態(tài)系統(tǒng)的不穩(wěn)定性發(fā)生的反應(yīng)：非平衡態(tài)是自由基對(duì)，達(dá)到該狀態(tài)所需的能量來自光子。

那么，反應(yīng)的最佳載體是什么呢？常規(guī)的哺乳動(dòng)物光感受器視蛋白將光能轉(zhuǎn)化為一種視覺信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)分子（視黃醛）的構(gòu)象變化，不涉及自由基對(duì)反應(yīng)；然而對(duì)鳥類視覺系統(tǒng)的研究表明，候鳥的眼睛中還存在隱花色素，且其種類多達(dá)四種[8]，具有發(fā)生自由基對(duì)反應(yīng)的潛力。

接下來，我們就簡(jiǎn)要介紹一下自由基對(duì)反應(yīng)機(jī)理及其實(shí)現(xiàn)磁場(chǎng)感知的機(jī)制，并探討隱花色素是如何介導(dǎo)自由基反應(yīng)發(fā)生的。

一、自由基對(duì)反應(yīng)機(jī)理

我們知道物質(zhì)由原子組成，原子又由原子核圍繞電子形成。穩(wěn)定狀態(tài)下，電子總是以兩兩成對(duì)的形式存在，但化學(xué)反應(yīng)中有可能產(chǎn)生包含未成對(duì)電子的物質(zhì)，也就是自由基。一個(gè)自由基對(duì)由兩個(gè)自由基組成，這兩個(gè)自由基通常是通過單分子均裂或者雙分子間電子轉(zhuǎn)移產(chǎn)生的。例如甲烷（CH4）總共有10個(gè)電子，其中 6 個(gè)由碳貢獻(xiàn)，4個(gè)來自氫。兩個(gè)內(nèi)層電子圍繞著碳原子核，八個(gè)外層電子參與形成碳?xì)滏I，每個(gè)鍵兩個(gè)電子。如果其中一個(gè)鍵均裂，得到兩個(gè)電中性基團(tuán)：甲基自由基 CH3 ? 和氫原子H?。

由于電子具有自旋角動(dòng)量的特性，類似一個(gè)繞其軸旋轉(zhuǎn)的小球形物體，因此當(dāng)電子帶電旋轉(zhuǎn)，會(huì)產(chǎn)生一個(gè)磁場(chǎng)，就像線圈中的電流，因此電子可視作一個(gè)微觀磁鐵，具有一個(gè)固定磁矩。CH3 ? 有 9 個(gè)電子，其中 8 個(gè)成對(duì)存在，因此它們的磁矩正好抵消。因此，自由基的磁性源于未成對(duì)電子。

電子自旋角動(dòng)量的特殊之處在于其具有量子特性，大小由自旋量子數(shù) S 決定，單位為±1/2。量子力學(xué)規(guī)定，一個(gè)自由基對(duì)如CH3 ? 和H? 的自旋量子數(shù)只能為 0 或 1，可以理解為兩個(gè)不成對(duì)電子的自旋可以平行（↑↑， S=1）或反平行（↑↓，S=0）。由于理論認(rèn)為自旋量子數(shù)為S的物質(zhì)有2S+1種態(tài)，故S = 1為三重態(tài)，S=0為單重態(tài)；因此，自由基對(duì)的兩種形式稱為三元組（S=1） 和單元組（S=0）。

自由基對(duì)反應(yīng)中，電子必須自旋守恒。由于自由基反應(yīng)的產(chǎn)物為單元組的分子，因此最直接的中間體自由基必須也為單元組，而三元組自由基則由單元組自由基轉(zhuǎn)化而來。

此外，自由基對(duì)還具有兩個(gè)顯著的特征：其一，存在廣泛的超精細(xì)相互作用，可以簡(jiǎn)單理解為自由基中離域的不成對(duì)電子同時(shí)與多個(gè)原子核相互作用，且這種作用是不對(duì)稱的（隨角度變化），構(gòu)成了磁場(chǎng)方向感知的基礎(chǔ)；其二，由于量子力學(xué)原因，單重態(tài)和三重態(tài)之間存在高頻相互轉(zhuǎn)化，也即單重態(tài)分子的占比處于高頻振蕩中（圖五a）。這一震蕩是由內(nèi)部原子核自旋引起的，也因此，這一震蕩很容易受到外部磁場(chǎng)波形的調(diào)制：不同頻率的波疊加，形成低頻包絡(luò)波形和高頻振蕩波形。而由于超精細(xì)相互作用的不對(duì)稱性，不同方向的磁場(chǎng)會(huì)產(chǎn)生不同的疊加波形（圖五b、c）。

圖五 單重態(tài)自由基分?jǐn)?shù)隨時(shí)間變化情況[7]

基于上述的自由基對(duì)反應(yīng)特征，一個(gè)精致的模型應(yīng)運(yùn)而生（圖六a）：光激發(fā)下，一個(gè)單重態(tài)自由基對(duì)瞬時(shí)形成，成為兩個(gè)相互競(jìng)爭(zhēng)的反應(yīng)的原料：其可以直接或間接（轉(zhuǎn)化為三重態(tài)）生成產(chǎn)物，也可以通過逆反應(yīng)回到反應(yīng)物。

如果與外場(chǎng)的相互作用增加了平均三重態(tài)分?jǐn)?shù)（單重態(tài)分?jǐn)?shù)相應(yīng)減少），那么更少的自由基對(duì)將恢復(fù)回 AB，更多的自由基對(duì)生成 C 做出貢獻(xiàn)，反之亦然。因此C 的最終產(chǎn)率取決于外部磁場(chǎng)的存在和方向。這就是磁場(chǎng)效應(yīng)的起源。盡管自由基對(duì)振蕩對(duì)于磁場(chǎng)效應(yīng)的存在至關(guān)重要，但一旦所有自由基對(duì)都消失，C 的最終產(chǎn)率將為鳥類提供有關(guān)磁場(chǎng)方向的信息。

這個(gè)模型可以做如下類比（圖六b）：兩個(gè)標(biāo)有 S 和 T 的浴缸由一根帶閥門的管子連接，其中的水量分別對(duì)應(yīng)于單重態(tài)和三重態(tài)自由基對(duì)的分?jǐn)?shù)。T 在底部有一個(gè)出口，該出口排空到標(biāo)記為 C 的桶中，而 S 有兩個(gè)出口，其中一個(gè)通向 C，另一個(gè)通向AB。初始情況， S 裝滿了水，T、AB、C 為空，瓣膜部分打開。水從 S 流到 T，同時(shí)落入桶中，直到浴缸排空。最終進(jìn)入兩個(gè)桶中的水量（AB 和 C 的最終產(chǎn)量）取決于管子的直徑（速率常數(shù)k S 和 k C 的值）以及將閥門轉(zhuǎn)動(dòng)的程度（外加磁場(chǎng)對(duì)轉(zhuǎn)化情況的調(diào)制）。如果閥門完全打開，使水從 S 快速流向 T，則有兩條有效的路徑到達(dá) C；如果閥門部分關(guān)閉，則到達(dá) T 的水就會(huì)減少，到達(dá) C 的唯一有效路線是直接從 S 到達(dá)，最后C 中的水比閥門完全打開時(shí)少。

圖六 自由基對(duì)反應(yīng)機(jī)理示意圖[7]

二、隱花色素參與磁場(chǎng)方向感知

隱花色素，顧名思義，是最早在植物中發(fā)現(xiàn)的一種感光色素，參與植物生長(zhǎng)發(fā)育的光依賴性調(diào)節(jié)。其有一個(gè)結(jié)合域非共價(jià)結(jié)合FAD（氧化還原活性黃素腺嘌呤二核苷酸輔因子，其還原態(tài)FADH參與呼吸作用電子傳遞鏈的重要一環(huán)，其氧化態(tài)FAD則可以吸收藍(lán)光）。FAD 的光還原是通過色氨酸（Trp，W） 殘基三聯(lián)體的三個(gè)連續(xù)電子轉(zhuǎn)移介導(dǎo)的，生成黃酮半醌自由基 FAD??和TrpH+?（圖七a）。

進(jìn)一步的生化實(shí)驗(yàn)證實(shí)了隱花色素參與自由基對(duì)反應(yīng)機(jī)制，自由基對(duì)中間體命名為RP1（radical pair1），而產(chǎn)物C對(duì)應(yīng)次級(jí)自由基，命名為RP2（圖七b）。

圖七 隱花色素參與自由基對(duì)反應(yīng)的化學(xué)機(jī)理[7]

至此，化學(xué)家證明了自由基對(duì)反應(yīng)介導(dǎo)磁場(chǎng)方向感應(yīng)的可能性，并證明隱花色素是一種很有希望的候選分子。然而事實(shí)是否如此？這個(gè)問題需要由生物學(xué)家回答。

有研究表明，在夜間活躍的候鳥中，磁取向行為期間的神經(jīng)活動(dòng)與視網(wǎng)膜神經(jīng)節(jié)細(xì)胞中的隱花色素表達(dá)共定位，而在非候鳥或白天沒有這種共定位[9]。遺憾的是，目前尚缺乏更為直接的證據(jù)，只能證明隱花色素參與磁場(chǎng)感知，但不能排除它在磁場(chǎng)感知的上游或下游起間接作用的可能性。此外，行為學(xué)實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)磁感受的機(jī)制只存在于右眼：被測(cè)試的遷徙鳥類被遮住左眼時(shí)，定向能力并未出現(xiàn)顯著下降，而被遮住右眼時(shí)未能表現(xiàn)出定向行為（圖十二）[10]。未來需要更多操縱性的實(shí)驗(yàn)建立起從分子、細(xì)胞到環(huán)路和行為的系統(tǒng)研究。

看似微不足道的磁場(chǎng)能量，通過感光色素的自由基反應(yīng)巧妙調(diào)控了物質(zhì)的產(chǎn)率，以千分之一秒的精度在鳥類的視網(wǎng)膜上書寫精確而具體的磁場(chǎng)信息——行文至此，不知你是否和我一樣，沉思并且贊嘆，感慨自然選擇的神奇和時(shí)間的強(qiáng)大。

仰望天穹，碧藍(lán)的寰宇襯托出飛鳥纖細(xì)的身姿，它們眼中是否有一條條磁力線綿延而過？或許化學(xué)家和生物學(xué)家永遠(yuǎn)不能回答這個(gè)問題；但至少在某一點(diǎn)上，我們和千年前的古人達(dá)成了共識(shí)——遠(yuǎn)航的終點(diǎn)，是家的方向。

參考文獻(xiàn)：
[1]Mouritsen, Henrik. “Long-distance navigation and magnetoreception in migratory animals.” Nature vol. 558,7708 (2018): 50-59. doi:10.1038/s41586-018-0176-1
[2]Johnsen, S?nke, and Kenneth J Lohmann. “The physics and neurobiology of magnetoreception.” Nature reviews. Neuroscience vol. 6,9 (2005): 703-12. doi:10.1038/nrn1745
[3]von Middendorff A. Die Isepiptesen Ru?lands. Mém Acad Sc. S Petersbourg VI Ser Tome. 1859;8:1–143.
[4]Wiltschko, W. (1968), über den Einflu? statischer Magnetfelder auf die Zugorientierung der Rotkehlchen (Erithacus rubecula). Zeitschrift für Tierpsychologie, 25: 537-558. https://doi.org/10.1111/j.1439-0310.1968.tb00028.x
[5]Wiltschko, W., Wiltschko, R. Disorientation of inexperienced young pigeons after transportation in total darkness. Nature 291, 433–434 (1981). https://doi.org/10.1038/291433a0
[6]Schulten, K., Swenberg, C. & Weller, A. (1978). A Biomagnetic Sensory Mechanism Based on Magnetic Field Modulated Coherent Electron Spin Motion. Zeitschrift für Physikalische Chemie, 111(1), 1-5. https://doi.org/10.1524/zpch.1978.111.1.001
[7]Hore, P J, and Henrik Mouritsen. “The Radical-Pair Mechanism of Magnetoreception.” Annual review of biophysics vol. 45 (2016): 299-344. doi:10.1146/annurev-biophys-032116-094545
[8]Nie?ner C, Gross JC, Denzau S, Peichl L, Fleissner G. 149. et al. 2016. Seasonally changing cryptochrome 1b expression in the retinal ganglion cells of a migrating passerine bird. PLOS ONE 11:e0150377
[9]H. Mouritsen, U. Janssen-Bienhold, M. Liedvogel, G. Feenders, J. Stalleicken, P. Dirks, R. Weiler, Cryptochromes and neuronal-activity markers colocalize in the retina of migratory birds during magnetic orientation, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.101 (39) 14294-14299,https://doi.org/10.1073/pnas.0405968101 (2004).
[10]Wiltschko, Wolfgang et al. “Lateralization of magnetic compass orientation in a migratory bird.” Nature vol. 419,6906 (2002): 467-70. doi:10.1038/nature00958